В 1925 году при Ленинградском металлическом заводе имени Сталина был создан футбольный клуб. Отсюда и начинается история футбольного клуба «Зенит».

Сначала игроки завода принимали участие в районных турнирах. И только в 1930 году, когда состав точно был сформирован, команда впервые приняла участие в чемпионате Ленинграда. И в 1935 году клуб смог пробиться в финал первенства ВЦСПС, а уже в 1936 году, под названием «Сталинец» был принят в круг участников клубных чемпионатов СССР в первой лиге, которая называлась группа Б.

В 1938 году команда смогла выйти в высшую лигу, а уже в следующем сезоне вышла впервые в финал Кубка СССР, но победить «Сталинец» не смог, уступив чемпиону страны московскому «Спартаку». В 1940 году команда вновь стала называться прежним названием «Зенит». В 1944 году, в военные годы, «Зенит» под руководством Константина Лемешева, становится победителем Кубка СССР. После этого за три десятка лет команда больших успехов не добивалась. Самыми большими достижениями были: 4 место в чемпионате СССР 1958 года, 5 место в 1949,1953,1976 годах, смогла выйти в полуфинал Кубка СССР 1945,1954,1961,1977 годов.

В конце 1970 года «Зенит» стал возрождаться. В 1978 году на пост главного тренера пришел опытный Юрий Морозов. После прихода нового тренера, в команде стал формироваться атакующий футбол, стали играть многие молодые таланты. И в 1980 году это принесло свои плоды. «Зенит» смог завоевать бронзовые медали и на следующий год дебютировал в  Еврокубках. В 1983 году вместо Морозова пришел новый специалист Павел Садырин, и команда всего заняла 4 место, при этом показав в сезоне много запоминающихся игр и смогла дойти до полуфинала Кубка СССР. В 1984 году команда представляло собой очень опытный и хорошо подобранный состав.

В мае ленинградцы смогли выйти в финал Кубка СССР. Но в финальном матче дойдя до пробития пенальти, обидно уступили московским динамовцам. Команда после поражения в Кубке СССР, не распалась и наоборот проявила все свои силы в завоевании первенства страны. И смогла впервые стать чемпионом СССР в этом сезоне. В следующем сезоне «Зенит» выиграл Суперкубок СССР и вышел в полуфинал Кубка СССР.

В 1986 году клуб в чемпионате взял 4 место и в четвертый раз вышел в полуфинал Кубка СССР. В следующем сезоне «Зенит» ощутил на себе тяжелый период, который продолжался целое десятилетие. В 1990-1991 и 1993-1995 годах команда играла в первой лиге первенства СССР и России.
После всех неудач в предыдущих сезонах, главного тренера Садырина сменил Анатолий Бышовец и в 1997 году «Зенит» добился первого положительного результата, дойдя до полуфинала Кубка России.

В 1999 году тренером команды стал молодой специалист Анатолий Давыдов. «Зенит» дойдя до финала смог в упорной игре против московского «Динамо» взять верх и одержать победу. После этого питерский клуб успехов не показывал, даже в 2004 году лидировав в турнирной таблице, за пять туров до окончания первенства. В следующем году  «Зенит» смог пробиться в весеннюю часть розыгрыша Кубка УЕФА, где дошел до ¼ финала. В конце 2005 года РАО «Газпром» смог приобрести контрольный пакет акций клуба. И новое руководство пообещало усилить состав и сделать его стабильным.

Все это происходило до 2007 года, когда питерцы смогли выиграть чемпионат России, а через полгода выиграли Кубок УЕФА и Суперкубок УЕФА. В 2008 году «Зенит» также успешно выступал в первенстве России, но не смог взять золотые медали. И в этом же сезоне впервые дебютировал в Лиге Чемпионов УЕФА.
Больше всего матчей за «Зенит» в чемпионатах СССР, провел Лев Бурчалкин-400, также он является лучшим бомбардиром клуба – 78 голов. Рекорд по забитым мячам в одном чемпионате принадлежит Анатолию Короткову – 22 мяча в 1950 году. В первенствах России, лучшим бомбардиром является Александр Кержаков – 64 мяча, также ему принадлежит и рекорд по количеству забитых голов в первенствах на высшем уровне – 95 мячей.